O desenvolvimento começou em 2005, com Akihiro Hino da Level-5 atuando como co-diretor e incentivando o desenvolvimento do jogo para o DS. O criador da série Yuji Horii atuou como designer de jogos e histórias, com o artista Akira Toriyama e o compositor Koichi Sugiyama também retornando de entradas anteriores. Enquanto um protótipo inicial usava um sistema de combate baseado em ação, feedback negativo dos fãs e testes internos levaram a um retorno à jogabilidade baseada em turnos das entradas anteriores. Devido ao foco no multiplayer, a narrativa e o design do jogo tiveram que ser adaptados a isso. Parte do design do jogo se inspirou em The Elder Scrolls IV: Oblivion e Diablo .
Anunciado em 2006 com um lançamento planejado para o ano seguinte, o jogo foi adiado por dois anos, com o atraso final para permitir correções de bugs levando a Square Enix a cortar suas previsões de lucro. A localização foi feita por PlusAlpha e Schloc, que já haviam localizado Dragon Quest VIII . Após o lançamento no Japão, o jogo registrou fortes vendas e, com mais de cinco milhões de cópias vendidas em todo o mundo em 2011, foi a entrada mais vendida da série até o multiplataforma Dragon Quest XI.(2017). As críticas no Japão e no Ocidente foram geralmente positivas, com a maioria dos elogios direcionados ao design e aos gráficos da jogabilidade. Vários críticos sentiram que seu design tradicional restringia ou prejudicava seus outros elementos. Muito popular no Japão, o modo de comunicação anônimo do jogo inspiraria o SpotPass e o StreetPass integrados do Nintendo 3DS .
item NTSC J
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